Esimesed teated Rae mõisast (saksa k Johannishof) pärinevad 1390. aastast. 1503. aastal oli mõis läänistatud Herman Lodele. Alates 16. sajandist kuulus mõis Tallinna Jaani Seegile ehk Püha Johannese hospidalile, olles viimase majandusmõisaks. Sealt pärineb ka mõisa saksakeelne nimi. Hiljem kuulusid nii see kui ka mõis Tallinna linnale (raele), mis andis paigale ka praeguse eestikeelse nime. Kuni 17. sajandini olid mõisal (seegil) hiigelsuured maavaldused, mis hiljem eraldati mitmete eraldiseisvate mõisatena (Mõigu, Lehmja, Kautjala).

Tõenäoliselt oli mõisas (seegi tähtsust arvestades) juba keskajal kivihoonestus, see ei ole aga meie päevini säilinud. Praegune peahoone - kõrgel soklil asetsev ühekorruseline viilkatusega historitsistlik kiviehitis - on ehitatud 1850ndatel aastatel. Tõenäoliselt samast ajast pärineb ka hulk kõrvalhooneid. Need ei moodustanud stiilset korrapärast ansamblit, vaid ääristasid peahoone esist pikka ja kitsast väljakut, mis toimis ka mõisa majandushoovina. Mõisa park oli väike ning paiknes väikese puudesaluna vaid peahoone tagaküljel.

Kuna tegemist ei olnud era-, vaid linnamõisaga, ei olnud esinduslikult lahendatud ka mõisasüdamesse sissesõit. Kahe kilomeetri pikkune looklev tee (Tartu maantee vanalt trassilt) ei suundunud mitte peahoone keskteljele, vaid hoone ja väikese pargi kõrvale, kust pääses hooneesisele majandushoovile.

Mõisa peahoone on meieni säilinud enam-vähem algkujul. Seevastu kõrvalhooned on kas varemeis või vähemal või rohkemal määral ümber ehitatud.

Ajaloolise jaotuse järgi Harjumaale Jüri kihelkonda kuulunud mõis jääb kaasajal Harjumaale Rae valla territooriumile.